A múzeum képzőművészeti gyűjteményét Tornyai János 1936-os adománya alapozta meg. A múzeum két legendás igazgatójának, Galyasi Miklósnak és Dömötör Jánosnak köszönhetően a képzőművészet kiemelt szerepet kapott az intézmény életében, így a gyűjtemény folyamatosan gyarapodott – sőt a mai napig is gyarapszik a 3743 darabot számláló kollekció – vásárlással, a Vásárhelyi Őszi Tárlatok műveivel, a városhoz kötődő művészek adományaival és hagyatékaival, valamint különböző magángyűjteményekkel.